長尾城は上杉謙信(長尾景虎)の祖先にあたる長尾氏発祥の城として知られています。戦国時代には玉縄城の出城として城郭の一部に取り込み利用されました。平安時代、鎌倉源五郎景政の子孫がこの地に館を構え、長尾氏を名乗ったと伝えられています。長尾氏は「石橋山の合戦」平氏に味方したため、源頼朝が征夷大将軍に就任すると冷遇され、さらに1247年(宝治元年)6月に起きた「宝治の乱」で三浦泰村に味方すると北条時頼の軍勢によって攻められ落城しました。このとき長尾氏は離散しますが、鎌倉幕府滅亡時にいち早く足利尊氏に味方したことにより関東管領・山内上杉家の家宰をつとめます。現在城址は長尾御霊神社の境内になっており、土塁や堀切などの遺構が確認できますが、これらは鳥居伝十郎が城代をつとめていた北条氏時代の長尾砦のものとされています。
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