大窪城は佐竹氏の重臣である大窪氏の8代200年にわたる居城として知られています。もともとは平氏の一族である大掾宗幹が愛宕山に築城したことにはじまります。応永年間に奥州石川氏から石川茂光を養子に迎え、その茂光が天神山城、大窪城を築きました。居城の大窪城、詰城の天神山城、出城(砦)の愛宕山城とそれぞれ一体となって機能していたようで、3つの城をまとめて大久保城と呼ばれたり、「大窪三城(大久保三城)」と総称されたりしています。1602年(慶長7年)に佐竹氏が秋田に転封された際に廃城となっています。その後城址は常光寺の境内となり、1839年(天保10年)に本丸跡に水戸藩の郷校、暇修館が建てられました。現在城址には暇修館が復元されており、周囲には土塁や堀が残っています。
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